Immerhin war die Grundkonstruktion der MANCHESTER so gut, daß 1940 entschieden wurde, eine Viermot-Merlin- Version mit größerer Spannweite zu entwickeln. Daher flog die erste LANCASTER (BT308 anfangs 1941 noch als MANCHESTER Mk.III. Aufgrund ihrer beeindruckenden Leistungen wurde mit sofortiger Serienfertigung begonnen.
Noch in der laufenden Serienfertigung stehende MANCHESTER wurden mit der L7527 als LANCASTER fertiggebaut. Sie unterschieden sich von späteren
LANCASTER-Versionen durch die Reihe kleiner rechteckiger Heckseitenfenster. Die ersten neuen Maschinen gingen ab 1942 an die 44. Staffel in RAF Waddington. Durch den riskanten Tagesangriff eines gemischten Verbandes der 44. und 97. Staffel auf die MAN-Motorenwerke in Augsburg am 17. April 1942 wurde der neue Bombertyp auch beim Gegner bekannt.

Bis zum Kriegsende warfen LANCASTER-Bomber bei 156.000 Einsätzen in Europa 608.621 Tonnen Bomben ab. Mit 430 von Victory Aircraft in Kanada gefertigten wurden insgesamt 7.377 LANCASTER gebaut, davon waren 3.425 Mk.I und 3.039 Mk.III (mit US-Packard Lizenz-Merlin-Motoren).
Eine Serie von 300 Mk.II lief mit den stärkeren Bristol Hercules Doppelsternmotoren, wulstig erweitertem Bombenschacht und Bodenturm vom Band. Die (Sonder)Version Mk.I (ohne das H2S-Radar unter dem Mittelrumpf) konnte mit 5.443 kg wiegenden Luftminen und 5.443 kg bzw. 9979 kg schweren "Erdbeben"-Bomben beladen werden.

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